Каменный храм, возведен в 1702 на месте храма во имя св. ап. и ев. Иоанна Богослова, принадлежавшего Иоанновскому мужскому монастырю, и в 1733 дополнен приделом Рождества Пресвятой Богородицы, по которому и называется ныне храм.
Перестраивался в 1756 и в 1876–1877 (архитектор М. А. Щурупов). В 1935 закрыт, с 1949 вновь действует.
Два придела: в честь Рождества Пресвятой Богородицы (престольный праздник 21 сентября) и в честь св. ап. и ев. Иоанна Богослова (престольные праздники: 21 мая, 9 октября). Памятник архитектуры федерального значения, охраняется государством.